TAXONOMY

a. Cheracebus torquatus
b. Cheracebus lugens

Hay dos especies distintas arriba: a. Cheracebus torquatus y b. Cheracebus lugens. No hay controversia sobre su diferenciamiento, a. tiene 20 cromosomas, b. tiene 16 cromosomas. Pero sus fenotipos son iguales, no hay manera de distinguirlos uno del otro fenotípicamente. Son especies hermanas, pero especies distintas. Se encuentra más información abajo en mi ensayo sobre la taxonomía de los primates colombianos.There are two distinct species above: a. Cheracebus torquatus and b. Cheracebus lugens. There is no controversy about their distinct character, a. has 20 chromosomes, b. has 16 chromosomes. But the phenotypes are the same, there is no way to distinguish one from the other phenotypically. They are sibling species, but they are distinct species. More information can be found below in my essay on the taxonomy of Colombian primates.

Una Revisión de La Taxonomía de los Primates Colombianos

A Revision of the Taxonomy of Colombian Primates

La taxonomía del Órden Primates se ha vuelto muy fluida en los últimos años, sobre todo debido a las publicaciones de Groves (2001, 2005) y su llamado para utilizar un enfoque filogenético de especie para los primates y la revisión de Van Roosmalen et al.'s (2002) revisión del género Callicebus que, aunque los autores no fueron explícitos, utiliza un enfoque filogenético de especie. Esto significa que cualquier población que es diagnosticable en cualquier característica de otras poblaciones estrechamente relacionadas se trata como una especie, de acuerdo con la definición de Cracraft (1987) y el tratamiento de la taxonomía aviaria: "el grupo (cluster) diagnosticable más pequeño de los organismos individuales dentro del cual hay un patrón de los padres de la ascendencia y la descendencia ".

Los primatólogos han encontrado que hay mucha diversidad oculta dentro de las especies anteriores y parte de esta diversidad se ha definido como nuevas especies. La idea es que, al menos si las diferencias son fenotípicas, una especie determinada puede ser reconocida por todos los que la miran. Además, se supone que las diferencias fenotípicas reflejan diferencias evolutivas subyacentes que necesitan ser reconocidas.

Es cierto que los taxónomos que trabajan en una colección en un museo dependen de una especie filogenética para acercarse más que cualquier otro concepto, ya que este enfoque es una definición operativa que permite decisiones hipotéticas tomadas a partir de las diferencias de fenotipos, lo cual es a menudo la única información disponible para ellos. El uso de las diferencias de población para definir las especies es, probablemente, más comúnmente utilizado en el campo y cada vez más este es el árbitro común, final de lo que llamamos especies. Sin embargo, tales especies filogenéticas deben considerarse como hipótesis que necesitan ser probadas con criterios genéticos. Desafortunadamente, el carácter operativo de las especies filogenéticas es a menudo ignorado en la taxonomía primatológica moderna.

En Colombia hay algunos grupos que han presentado tradicionalmente dificultades para la clasificación y en cada caso voy a proporcionar algunos comentarios para explicar cómo los he manejado para este ensayo. Las soluciones no satisfacerán a todos los lectores, pero en algunos casos aún no se ha encontrado la solución taxonómica, a pesar de las recientes publicaciones de algunas autoridades que varían ligeramente de mi propia taxonomía (véase, por ejemplo, Rylands et al. 2012 en comparación con Solari et al. 2013). La biología molecular ha proporcionado nueva información que, o bien toma una decisión fácil o puede tomar decisiones más difíciles.

La taxonomía supra-específica ha quedado más clara como resultado de la biología molecular, por lo que ahora es bastante común aceptar las familias Cebidae (incluyendo Cebus, Saimiri, Callithrix, Saguinus, Cebuella, Mico), aunque algunos prefieren dividir la Callitrichidae del Cebidae ; Pitheciidae, Atelidae y Aotidae. Aotidae presenta problemas como una familia no controversial, pero una discusión de los problemas esta tal vez fuera del alcance de este catálogo (Defler 2010).

A continuación se presenta algunos comentarios breves sobre cada género colombiano que sirven para explicar el punto donde nos encontramos para entender en el año 2020, las especies que se encuentran en Colombia. Mucho de este conocimiento está basado en análisis moleculares nuevos para cada género.

Callimico (Callitrichidae)

Callimico goeldii es monoespecífico y no tiene subespecies conocidas. Análises moleculares recientes sugieren que puede haber más de una especie (gemela) o subespecie (Rylands y Mittermeier 2013).

Cebuella (Callitrichidae)

Hershkovitz (1977) y Hernández & Cooper (1976) no registran subespecies para este género conespecífico, pero investigaciones recientes reconocen de dos subespecies de C. p. pygmaea, que es la única encontrada en Colombia y C. p. niveiventras. Groves (2005) incluye este taxon con los Callithrix debido a argumentos de Rosenberger (1981), Barroso et al. 1997, Porter et al. 1997, Tagliaro et al. 1997, pero este autor sigo utilizando el género Cebuella, basado en comentarios y el uso continuado de Rylands y Mittermeier (2009, 2013) sobre su diferenciación cuando se compara con el tamaño, morfología y hábitos de los otros Callithrix. Basado en una filogenia, Rosenberger (1980) 1981) demostró que los callitríchidos se encuentran suficientemente cerca a los cébidos de ser una subfamilia de Cebidae (Callithrichinae). Sigo con una vista más tradicional y de acuerdo con Rylands y Mittermeier (2013) de reconocer la familia Callitrichidae. Cebuella es el único marmoset (Callithrix) en Colombia. Solamente Cebuella pygmaea pygmaea es conocido para Colombia.

¹Supragénero Saguinus (Saguinus, Leontocebus) - Callitrichidae)

El complejo grupo de Saguinus de aproximadamente 22 especies había sido dividido en seis grupos de especies (Hershkovitz 1977). Seis especies de este grupo son reconocidas para Colombia, dividido en dos géneros (Leontocebus nigricollis, Leontocebus fuscus, Saguinus inustus, S. leucopus, S. oedipus y S. geoffroyi). Leontocebus nigricollis, se dividía en tres subespecies (Leontocebus nigricollis graellsi, L. n. nigricollis y L. n. hernandezi). Existen diferentes cálculos de la edad de la divergencia de cada grupo. Se ha establecido que el grupo de Leontocebus nigricollis como la división más antigua de Saguinus, que actualmente comprende 10 especies.

Buckner et al. (2015) propone hace aproximadamente 8.4 Ma y Matauschek et al. (2011) hace aproximadamete 10.1 Ma Debido a este antiguo origen y basado en los argumentos de Goodman et al. (1998), quien propuso que 11-7 Ma (Mioceno Tardío) podría ser la edad apropiada del último antepasado común de los diferentes grupos de especies que deberían ser considerados géneros distintos, Rylands et al. (2016) propuso utilizar Leontocebus como género para este grupo. Este argumento se ha utilizado para justificar la división de Homo y Pan, así como Cebus y Sapajus). Esto incluye para Colombia Leontocebus nigricollis nigricollis, L. n. graellsi y L. n. hernandezi, así como Leontocebus fuscus. Leontocebus n. nigricollis y L. n. graellsi han demostrado ser genéticamente indistinguibles (Matauschek et al. 2011), mientras que L. n. hernandezi aún no se ha analizado molecularmente. Se ha demostrado que Leontocebus fuscus (anteriormente llamado Saguinus fuscicollis fuscus) está más estrechamente relacionado con S. nigricollis que con cualquier S. fuscicollis (Matauschek et al. 2011, Cropp et al. 1999) y S. fuscicollis, por ser polifilético (Rylands et al. 2016, Cropp et al. 1999, Matauschek et al. 2011). Leontocebus se considera que tiene un total de cuatro especies (Rylands et al. 2016).

La evidencia genética reciente asocia Saguinus inustus con el grupo Mystax de Saguinus que incluye cuatro especies (Buckner et al. 2015, Rylands et al. 2016). Saguinus inustus es el único miembro de este grupo que se encuentra en Colombia. Se estima que este grupo ha surgido alrededor de 6-7 Ma (Buckner et al. 2015, Boubli et al. 2015, Perelman et al. 2011).

El tercer grupo de Saguinus en Colombia es el grupo de Oedipus, compuesto por Saguinus oedipus, S. geoffroyi y S. leucopus (Rylands et al., 2016). Se considera que el grupo es de hace 4,9 - 5,3 Ma (Buckner et al., 2015, Perelman et al., 2011).

Saimiri (Cebidae)

El esquema taxonómico de Hershkovitz (1984) fue ampliamente aceptado en Colombia hasta hace poco. Esta visión del género en Colombia fue apoyada por el trabajo molecular / ecológico de Boinski y Cropp (1999), así como Thorington (1985) y Groves (2001). Una filogenia de mtDNA distinguía S. sciureus (norte del río Amazonas) de S. oerstedii y S. boliviensis y las diferencias fenológicas distinguen S. s. albigena, S. a. macrodon y S. s. cassiquiarensis en el este de Colombia (Groves 2001; Hershkovitz 1984), pero estos taxones subespecíficos no fueron distinguidos por Boinski y Cropp (1999). Thorington (1985) trata a todos los Saimiri sciureus al norte del Amazonas como S. sciureus sciureus. Costello et al. (1993) analizaron la coloración del pelaje, la morfometría craneo-dental, los cromosomas, la bioquímica, el comportamiento y las distribuciones geográficas, concluyendo que sólo una especie Saimiri sciureus se encuentra en América del Sur, mientras que una segunda especie (Saimiri oerstedii) se encuentra en Centroamérica.

Mientras que Lavergne et al. (2010) analizaron 32 monos y reconocieron cuatro clados de Saimiri, incluyendo una especie, Saimiri sciureus para Colombia, Ruiz-Garcia (2015) analizaron los genes mitocondriales COI y COII en 218 individuos Saimiri georreferenciados y reconocieron 2-3 especies de Saimiri en el estudio más ambicioso hasta la fecha. Nombraron una especie, Saimiri sciureus, para Colombia y demostraron la relación genética de Saimiri sciureus albigena y S. s. cassiquiarensis, pero también demostraron que S. s. macrodon constaba de cinco grupos polifiléticos, tres de los cuales se encuentran en Colombia. Hasta que los diferentes grupos polifiléticos estén mejor descritos, podemos seguir reconociendo para Colombia los siguientes taxones: Saimiri sciureus albigena, S. s. cassiquiarensis (ambos monofiléticos) y S. s. macrodon (un grupo polifilético de cinco linajes).

Alternativamente, basado en investigaciones del gen mitocondrial del citocromo-b se podía considerar Saimiri cassiquiarensis como una especie distinta (en vez de S. sciureus), ya que existen hapolotipos distintos de los de Saimiri sciureus sciureus del este de la Amazonia., dejando macrodon y albigena como subespecies (Carretero-Pinzón et al 2009). Alternativamente, debido a diferencias fenotípicas y usando el concepto de la especie filogenética, los tres taxones podía ser considerados como especies distintas (S. cassiquiarensis, S. macrodon y S. albigena).

Aotus (Cebidae)

La profundización de otras líneas de investigación en el futuro ayudará a resolver la compleja situación de separación de especies. Por ejemplo, las especies de Aotus conforman el único complejo de especies gemelas (“sibling species”) conocido en los primates neotropicales y uno de los pocos encontrados en los mamíferos, ya que solo se conoce de este evento en complejos de algunos roedores y musarañas, y en general es más común en animales que tienen su sentido olfatorio (receptores químicos) bien desarrollado, a veces mejor desarrollado que el sentido de la vista (Mayr, 1969, 1971). Por ello es interesante el caso de Aotus, que además de ser nocturno y tener una visión sobresaliente tiene también una comunicación olfatoria bien desarrollada. Sin embargo, es poco lo que se conoce de su funcionamiento y el estudio de la comunicación química es todavía muy difícil. Se asume que el hábitat nocturno proporciona poca presión selectiva para diferencias externas morfológicas y despliegues visuales. Va a ser interesante en el futuro identificar otras características que se han sido seleccionadas más fuertemente en este género.

Debido a que las senales químicas son muy difíciles de estudiar, tal vez las vocalizaciones muestren buenas diferencias entre las especies. Se han observado poblaciones simpátricas de dos especies (A. nancymae y A. vociferans) en el Perú (Aquino y Encarnación, 1994a,b).

Nuevos conceptos han sido planteados por Marks (1987) y otros quienes resaltan que las variaciones del cariotipo son frecuentes debido a la deriva genética y a una inhibición de flujo genético sí el primate no es filopátrico y vive en grupos sociales pequeños, lo que concomitantemente produciría una tasa de evolución muy alta en el cariotipo. Marks (ut supra) utiliza Hylobates como ejemplo, aunque Aotus es otro ejemplo de las influencias sobre la evolución cariotípica de este tipo de sistema social. Esta teoría del orígen de la variabilidad cariotípica es más discutido por Wilson et al. (1975), Bush (1975), Bush et al. (1977) sugeriendo una explanación para la variabilidad cromosómica alta basada en el tipo de estructura social con una población pequeña. Martin (1990) lista varios criticismos de estas ideas.

Este género ha sido siempre un dolor de cabeza para separarlo en especies en Colombia. Algunas especies tienen caracteres fenotípicos que permiten una identificación (como Aotus nancymaae), pero incluso A. nancymaae tiene una gran variación que requiere el uso de características genéticas, según Paul Bloor y Manuel Hoyos que han estado trabajando con la biología molecular de Aotus nancymaae. Estos datos quedan sin editar. Ford (1983) demostró claramente que la mayoría de los caracteres fenotípicos de Aotus colombianos no eran mutuamente excluyentes y fue por eso los clasificó como sólo dos especies, Aotus vociferans y Aotus trivirgatus, debido a los fenotipos no-exclusivos que encontró en el complejo Aotus vociferans. Examinamos estos problemas, estudiamos los cariotipos y llegamos a la conclusión sólo por cariotipo se podía distinguir el Aotus colombiano y de esta manera hemos reconocido al menos seis especies además de A. trivirgatus (que aún no se ha confirmado con un espécimen para Colombia). En este ensayo he mapeado todos los especímenes de Aotus y no he intentado mapear las especies. Las distribuciones para las especies pueden seguir el trabajo de Hernández-Camacho y Cooper (1976) y Hershkovitz (1983), ya que Hernández-Camacho (com. pers.) y Hershkovitz (com. pers.) han demostrado que pueden distinguir las especies colombianas fenotípicamente. No hay duda en mi mente de que esos dos biólogos podrían hacerlo más fácil que nadie, así que sigo su ejemplo y generalmente he mantenido sus distribuciones (Defler 2010). El artículo de Hernández-Camacho y Cooper (1976) todavía puede ser usado por valiosos detalles sobre los fenotipos y poblaciones de Aotus y otros primates colombianos.

Sin embargo, considero las distribuciones de Aotus colombianos como tentativas y me gustaría ver mucho más trabajo molecular y cariotípico para solidificar estas conclusiones. Basado en el trabajo de nuestro grupo de investigación con cariotipos y en trabajos de campo recientes a lo largo del río Amazonas, enumeramos las siguientes especies de Aotus para Colombia: Aotus griseimembra, Aotus zonalis, Aotus jorgeherndezi, Aotus lemurinus, Aotus brumbackii, Aotus vocieferans, Aotus nancymaae y quizás Aotus trivirgatus (no confirmado en Colombia) (Defler y Bueno, 2007, Defler et al., 2001). Colombia es, por lo tanto, el país más diverso de Aotus en América del Sur.

Ruiz-García et al. (2015) discuten ideas interesantes sobre la evolución de Aotus que está más allá del alcance de este pequeño ensayo. Sin embargo, su evidencia sugiere que (1) la división entre el cuello rojo / cuello gris entre los Aotus, planteada por Hershkovitz (1983) es artificial, ya que Aotus nancymaae está más relacionado con el Aotus de cuello gris que con las otras especies de cuello rojo y que (2) Aotus vociferens es probablemente el origen de otras especies modernas de Aotus debido a su alto número de haplotipos y el menor número de cromosomas entre las especies del género.

Ruiz-Garcia et al. (2016) midieron los caracteres craneométricos en 80 individuos que representan ocho taxones de Aotus. Se secuenciaron 190 especímenes en el gen mitocondrial COII para los 13 taxones de Aotus reconocidos, así como genotipados (12 microsatélites de ADN nuclear) 143 individuos pertenecientes a siete taxones de Aotus. En el grupo de Aotus del Norte (cuellos grises), la diferenciación morfológica y molecular es muy pequeña, ciertamente inferior a la aceptada para las diferencias de especies, pero la diferenciación cromosómica es sobresaliente. Para Colombia propusieron una superespecie, Aotus vociferans con seis caryomorphs, incluyendo vociferans, brumbackii, jorgehernandezi, griseimembra, lemurinus y zonalis. El análisis morfométrico no distingue estos taxones, de acuerdo con Ford (1994), quien también sugirió una taxonomía de dos especies acorde con el estudio de Ruiz-García et al. (2016). Aunque Ruiz-García et al. (2016) llaman a estos taxones "subespecies" por las buenas razónes descritos, sin embargo, continúo distinguiéndolos como "especies", definidas a través de sus diferencias cariológicas y los putativos fenotipos que han publicado Hernández-Camacho y Cooper (1976), teniendo en cuenta que cada taxón podría no tener barreras reproductivas, como sugiere Plautz et al. (2009), Mayr (1963).

El concepto de “superespecie”, definido por Mayr (1963) lo define como un grupo monofilético de especies, esencialmente alopátricas que son morfológicamente demasiado diferentes para incluirlas en una sola especie. El sigue definiendo la “semiespecie” como unas poblaciones naturales que han adquirido algunas pero no todas las propiedades de especies y se emplea el término cuando algunas especies incipientes no han completado el proceso de especiación. Falta investigar si estas especies en el norte de Colombia son realmente superespecies (barreras reproductivas) o semiespecies (subespecies sin barrera reproductiva). La tendencia moderna en primatología es de llamar estos taxones “especies”, basado en el concepto de la especie filogenética, pero veo ese concepto meramente como como un concepto operativo, aplicado como hipótesis mientras se colecta más información sobre la posibilidad de barreras reproductivas.

¹Supragénero Callicebus (Géneros Callicebus, Cheracebus, Plecturocebus)

Callicebus ha experimentado cambios recientes, influenciado por la tendencia a utilizar un enfoque filogenético, aunque esto no se señaló explícitamente en la influyente revisión de Van Roosmalen et al. (2002) revisión que ha elevado todos los taxones de Callicebus al nivel de especie, basado en la filosofía que guía el uso del concepto de especie filogenética. En términos del complejo Callicebus cupreus, una superespecie que parece haber generado suficiente cambio cromosómico entre los diversos taxones colombianos para calificar como buena especie biológica, parece justificado reconocer Plecturocebus ornatus, Plecturocebus caquetensis y Plecturocebus discolor como especies separadas, no solo usando criterios de especies filogenéticas sino también reconociendo la evolución de algunas barreras reproductivas en términos de translocaciones y el desarrollo de polimorfismo en Plecturocebus ornatus (Bueno et al., 2006; Defler et al., 2010; Hoyos et al., 2015). Por lo tanto, cualquier hipótesis de que el complejo es solo una especie se ha falsificado utilizando criterios de especies biológicas.

Sin embargo, el complejo Cheracebus torquatus es otro cuento. Cualquier clasificación ad hoc de subespecies nombradas como especies me parece un mal servicio a la taxonomía de Cheracebus, ya que (1) existen serios argumentos sobre si algunas subespecies tienen diferencias fenotípicas genuinas diagnosticables entre algunos taxones; (2) los argumentos auxiliares que se han utilizado son falsificables, al menos en términos de nuestros taxones colombianos; y (3) el cariomorfo de un espécimen de Cheracebus torquatus lucifer (popularmente llamada C. lucifer) es idéntico al descrito para Cheracebus torquatus (cerca de Manaus), probablemente C. t. torquatus pero no comprobado.

Hernández-Camacho y Cooper (1976) ni siquiera se molestaron en distinguir entre Cheracebus torquatus lugens y Cheracebus torquatus lucifer, aunque Hershkovitz (1990) lo hizo. ¿Pero cuáles son los caracteres diagnosticables entre los dos? Ni una búsqueda en la literatura, ni un estudio de las pieles de los museos (especialmente la colección numerosa del Instituto von Humboldt) me han revelado caracteres de diagnóstico para que esté convencido de que los dos se pueden distinguir de manera confiable, pero se convierten en dos especies bajo el concepto filogenético (van Roosmalen et al. 2002).

Van Roosmalen et al. (2002) enumeran lo que consideran características de diagnóstico entre lucifer y lugens (para lucifer: “pies, cola, cabeza, patillas y debajo de las partes, excepto la garganta completamente negruzca, los pelos de la espalda y los lados del cuerpo de color marrón o rojizo, los pelos claramente con bandas débiles, garganta blanca, manos anaranjadas), sin embargo, todas estas características son muy variables y corresponden a muchas muestras de lugens también. Aquino et al. (2008) ya han comentado sobre la variabilidad de las "manos naranja" que dentro de lucifer varía de crema, blanco, amarillo y naranja.

El descubrimiento de las diferencias cromosómicas en Cheracebus lugens en Brasil nos da cierta confianza en que esta especie es real, sin embargo, el diagnóstico sigue siendo un número de cromosoma 2n = 16, no una diferencia fenotípica y esta información no nos permite decir con seguridad que Cheracebus lugens se encuentra en toda la distribución colombiana anteriormente definida de Cheracebus torquatus lugens (sensu Hershkovitz, 1990). Sería difícil confirmar que C. lugens se encuentra en Colombia si no fuera por la publicación de Bueno et al. (2006) donde ellas encontraron un especímen de Cheracebus (una mascota) con 2n=16 cromosomas. Se supone que venía del campo colombiano.

El argumento auxiliar de Groves (2001) de que Cheracebus t. medemi está geográficamente separado de C. t. lucifer es demostrablemente falso, como lo sabe cualquier persona conocedora de la geografía colombiana. Los taxones Callicebus t. lucifer y C. t. medemi son parapátricos entre los ríos Caquetá y Putumayo y parecen superponerse, según las observaciones de campo de colombianos que me informaron. La única diferencia que se sabe entre ellos son las manos negras (en lugar de las manos blancas) que se encuentran en el mCheracebus t. medemi, que me parece que podría expresarse mediante algunos alelos sencillos. Recientemente, un joven biólogo me informó sobre la observación de varios grupos de Cheracebus al sur del río Caquetá que tienen miembros del grupo con ambas manos negras y blancas en el mismo grupo, lo que podría esperarse si el color de la mano se expresara con alelos sencillos ( J. García, com. pers.).

Incluso el argumento de Van Roosmalen et al (2001) de que el Cheracebus separado por barreras fluviales no puede cruzar, ya que no puede nadar se basa en una suposición falsa. Un huérfano Cheracebus t. lugens que vivía con nosotros en la Estación Biológica Caparú en Vaupés demostró sus habilidades de natación varias veces saltando de una canoa o de nuestros hombros y nadando hacia la orilla.

Analizar fenotipos en lucifer y lugens no parece descubrir características diagnósticas entre los dos. Hay una tendencia hacia la parte sur de los rangos de los dos de un pelaje generalmente más rojizo en la parte posterior y hacia el norte, la tendencia es un pelaje más oscuro, pero hay muchas excepciones en cada uno de estos taxones, que muestran una superposición en estas características . Hacer una distinción entre los dos no parece ser posible. Hershkovitz (1990) distingue los dos en una clave (p. 80), de la siguiente manera:

Los pelos de la espalda y los costados son de color marrón oscuro o negruzco, los cabellos de color uniforme o con bandas débiles ………… lugens

Los pelos de la espalda y los lados son de color parduzco o marrón rojizo, los cabellos de bandas claras a débiles ………………… lucifer

Pero un análisis del fenotipo de las pieles tomadas al norte del río Caquetá en comparación con las pieles tomadas al sur del río Caquetá (que Hershkovitz 1990 designó como límite entre los dos taxones) no demuestra estas diferencias.

Muchos especímenes al norte del río Caquetá en el territorio de lugens son de color marrón o marrón rojizo, y muchos especímenes al sur del río Caquetá en el territorio de lucifer son de color marrón o marrón rojizo. Estas subespecies pueden basarse en un porcentaje de especímenes correspondientes a uno u otro taxón, por lo que este porcentaje debe calcularse, aunque Hershkovitz (1990) nunca alude al uso de una regla de porcentaje para distinguirlos. En su libro, Principles of Systematic Zoology, Mayr discute el problema de distinguir subespecies cuando hay superposición de caracteres (Mayr y Ashlock, 1991), pero en su reconocimiento de lugens y lucifer, Hershkovitz (1990) no discute su diagnóstico, dejando sospecho que su elección del río Caquetá como línea divisoria entre los dos taxones que se basa solo en la efectividad histórica de este río como barrera para otros taxones en el pasado.

Hemos descrito un cariotipo de un Cheracebus torquatus lucifer que es idéntico a los cariotipos de Cheracebus torquatus que se han descrito (de animales cercanos a Manaus), por lo que al menos podemos decir que Cheracebus torquatus es cariotípicamente diferente de Cheracebus lugens, que ahora se diagnostica al tener un cariotipo que es 2n = 16, obviamente una especie biológica diferente de C. torquatus con 2n = 20 (Egozcue et al. 1969; Benirschke y Bogart 1976; Bueno et al. 2006; Defler 2010).

Es importante determinar los cariotipos de Cheracebus desde el norte del río Caquetá, a fin de determinar el estado de su especie y verificar el río Caquetá como una frontera de especies entre C. t. lucifer y C. lugens. Sin embargo, la conversión de subespecies de Cheracebus torquatus, a excepción de lugens, en especies parece altamente precaria. La investigación molecular sobre las relaciones filogenéticas de este complejo está en marcha y probablemente pueda proporcionar algunas respuestas, especialmente si hay una abrupta diferencia genética en el río Caquetá.

Limitando mis comentarios a los taxones colombianos, es obvio que Cheracebus lucifer o más correctamente Cheracebus trivirgatus lucifer y Cheracebus medemi (probablemente más correctamente Cheracebus trivirgatus medemi) no están separados geográficamente contrario el comentario de Groves (2001). Su diagnóstico se limita a sus diferentes colores de manos, blanco, cremoso, etc. en C. l. lucifer y negro en C. medemi. Estos dos taxones forman una distribución continua y deben estar en contacto íntimo parapátrico. Con suerte, la investigación molecular mencionada anteriormente aclarará la relación genética entre los taxones lucifer y medemi también.

El complejo Plecturocebus cupreus que anteriormente consistía en seis subespecies (dos conocidas en Colombia) C. c. discolor y C. c. ornatus. Recientemente se ha considerado que ornatus consiste de tres especies separadas, basadas en diferencias fenotípicas (especies fenotípicas) y diferencias moleculares (especies genéticas) (Hoyos et al. 2016; van Roosmalen 2002). Bueno et. al (2006) señalaron diferencias cromosómicas que fortalecen el reclamo de especies separadas y la descripción reciente de P. caquetensis con diferencias cariotípicas entre ornatus y discolor proporciona información sobre las diferencias cromosómicas entre caquetensis, ornatus, y discolor que nos convencen de que las tres son buenas especies.

Pithecia (Pitheciidae)

A pesar de la última revisión hercúlea de Pithecia realizada por Marsh (2014), estoy en total desacuerdo con sus conclusiones sobre los taxones colombianos. Mi desacuerdo debería resolverse fácilmente con futuros estudios moleculares. Primero, Marsh (2015) corrige una mala representación histórica de la única especie colombiana, argumentando que es Pithecia hirsuta en lugar de P. monachus. Acepto esta corrección sin haberla confirmado. Sin embargo, la lista de Pithecia milleri en lugar de Pithecia hirsuta milleri me parece sospechosa. Los mismos argumentos geográficos se aplican a este taxón en cuanto a Cheracebus torquatus lucifer y Cheracebus t. medemi. Además, he examinado el holotipo de "Pithecia monachus milleri" en Chicago y no pude distinguir las características de "diagnóstico" definidas por Hershkovitz (1987). Pithecia hirsuta y P. milleri me parecieron iguales. Dado que la denominación de "Pithecia milleri" se basa únicamente en el fenotipo, hasta que los datos moleculares estén disponibles, continuaré enumerando el taxón como Pithecia hirsuta milleri y así tenemos P. h. hirsuta y P. h. milleri en Colombia.

Hershkovitz (1987) enumera las características de diagnóstico de la especie como “Cofre en su mayoría a completamente parduzco; garganta anaranjada, negruzca o mixta; vientre pardusco.. P. m. monachus o P. m. milleri ". Él continúa escribiendo Pithecia monachus milleri que se diferencia débilmente de P. monachus monachus (actualmente P. hirsuta hirsuta) pero en todos los sentidos es el menos derivado del grupo de P. monachus. Marsh (2014) dice: “Los machos y las hembras son dicromáticos y son más distintos entre sí que los machos y hembras de P. hirsuta. Pithecia milleri es distinta de P. hirsuta con machos mucho más canosos en todo el pelaje y caras y antebrazos mucho más marrones que P. hirsuta. Las hembras de Pithecia milleri son más grises en general que las hembras de P. hirsuta, pero particularmente gris en la cara contrastando con las caras muy negras de P. hirsuta. Para Colombia creo que se encuentran Pithecia hirsuta hirsuta y Pithecia hirsuta milleri.

Cacajao (Pitheciidae)

Hernández-Camacho y Cooper (1976) listaron el taxon colombiano como Cacajao melanocephalus oukary . Acepto esta designación para este ensayo.

Cebus (Cebidae)

El género Cebus ha sido un problema por largo tiempo, pero para Colombia podemos volver a Hershkovitz (1949) para colocar cierto orden en las muchas subspecies de Cebus albifrons que hasta entonces habían sido descritas por von Humboldt & Bonpland (1812). Hershkovitz (1949) listo Cebus albifrons como el único capuchino “sin cachos” encontrado en el norte de Colombia y listo las subespecies como sigue: C. a. malitiosus, C. a. casarae, C. a. versicolor, C. a. leucocephalus y C. a. hypoleucus, todos basados en el color del pelaje. En su revision discutió los intentos taxonómicos anteriores de Cruz Lima (1945), Tate (1939), Cabrera (1917) y desecho un intento confuso de Pusch (1942) de ordenar el género.

Hershkovitz (1949) adicionalmente listó para Colombia a Cebus capucinus y Cebus apella con la subespecie capucinus (norte de Colombia alrededor de las bocas del río Sinú), nigripectus (Valle del Río Cauca) y curtus (Isla de Gorgona). Hernández-Camacho & Cooper (1976) reconocieron como subespecies de Cebus albifrons en Colombia a las siguientes: malitiosus, cesarae, leucocephalus, pleii, versicolor, adjustus, albifrons y unicolor, aunque sugirieron que versicolor podía incluir a leucocephalus y pleii.

Groves (2001) reconoció las mismas tres especies de Cebus para Colombia que Hershkovitz (1949) y Hernández and Cooper (1976): Cebus apella, Cebus albifrons y Cebus capucinus. Groves (2001) listo para Colombia Cebus apella fatuellus y Cebus apella macrocephalus, así como Cebus albifrons albifrons y Cebus albifrons versicolor.

La tesis doctoral no publicada de Souza e Silva Jr. (2001) tomo una importancia preponderante al proporcionar un argumento taxonómico para el establecimiento de una serie de especies filogenéticas, construidas a partir de las subspecies anteriores de Cebus: Cebus capucinus, Cebus albifrons, Cebus olivaceus, Cebus kaapori, Cebus apella, Cebus microcephalus, Cebus libidinosus, Cebus cay, Cebus xamthosternus, Cebus robustus, Cebus nigritus que fueron reconocidas con base en el pelaje y algunas diferencias craneales resaltadas por Souza e Silva (2001). Este esquema fue acogido por Rylands & Mittermeier (2009) para el complejo de Cebus apella, pero listaron subspecies diferentes de Cebus albifrons a las ya reconocidas por otros.

En el 2015 un taller internacional sobre la taxonomía de primates realizado en Houston, Texas acordó revisar el taxón Cebus albifrons en el norte de Colombia como especies, usando el concepto de especies filogenéticas (Mittermeier et al. 2015). Basado en este taller los Cebus colombianos son listados como sigue: Cebus albifrons, Cebus leucocephalus, Cebus versicolor, Cebus malitiosus y Cebus capucinus (http://www.asoprimatologicacolombiana.org/).

Sin embargo, Ruiz-Garcia et al. (2010), analizando 118 especímenes, identificaron molecularmente los muchos taxones identificados dentro de Colombia y encontraron diferentes niveles de diversidad, pero muy alta heterogeneidad genética con la heterogeneidad genética siendo estadísticamente significante, consistente con la existencia de subespecie bien desarrolladas dentro de C. albifrons, aunque el mayor número de poblaciones analizadas parecen ser reproductivamente desconectadas. Por lo tanto, está bien soportada la visión de Cebus albifrons definida como una sola especie ampliamente distribuida de Cebus albifrons con las siguientes subespecies, malitosis, cesarae, pleei, versicolor y leucocephalus en el norte de Colombia y albifrons, unicolor, y yuracus (que puede o no existir), así como los extra colombianos cuscinus, aequatorialis.

Un análisis posterior de las porciones de dos genes mitocondriales (404 bp del D-loop y 952 bp del citocromo b) de 53 especímenes de Boubli et al. (2012) usando muestras de campo, así como muestras de museo de cerca de veinte especímenes de Cebus albifrons junto con especímenes de Cebus olivaceus y Cebus capucinus. Estos autores idenficaron ambos Cebus olivaceus y Cebus albifrons como parafiléticos, y dividieron a C. olivaceus en dos especies separadas (C. olivaceus y C. bruneus).

Para Colombia y usando el concepto filogenético de especies Boubli et al. (2012) dividieron el grupo de Cebus albifrons en los siguientes: C. yuracus, C. unicolor, C. albifrons, C. leucocephalus/adustus, C. cesarae, C. versicolor, finalmente nombrando nueve especies completas de las tres originales (Cebus albifrons, Cebus capucinus y Cebus olivaceus). Estos autores no tuvieron material para analizar C. malitiosus y, aunque Ruiz-Garcia et al. (2010) tuvieron material solo de un espécimen, identificaron un único haplotipo y, sin embargo, el fenotipo único nos permite clasificar malitiosus como una subespecie de C. albifrons.

La gran diferencia entre los estudios de Ruiz-Garcia et al. (2010) y Boubli et al. (2012) es que Boubli et al. (2012) vio numerosos taxones del complejo Cebus albifrons como nueve especies separadas, basados en su cálculo de un origen durante el Plioceno temprano-tardío en el cual para ellos, las especies son más justificable que subespecies. Sin embargo, Ruiz-Garcia et al. (2010) presentan una estadística significativa de la heterogeneidad genética que es consistente con la existencia de subespecies bien desarrolladas, pero no especies. Esto fue cierto también para el taxón de Cebus capucinus.

Basado en los análisis de Ruiz-Garcia et al. (2010) y Boubli et al. (2012) este ensayo lista Cebus capucinus y Cebus albifrons como los Cebus colombianos y Cebus albifrons parece exhibir las siguientes subspecies para Colombia: malitiosus, cesarae, pleei, versicolor y leucocephalus para el norte de Colombia, mientras el este de Colombia tiene albifrons, unicolor, y yuracus (probablemente). Otros taxones están seguramente esperando ser descubiertos.

Cebus o Sapajus?

Basado en una fecha calculada de cerca de 6.2 millones de años de separación de varios monos Cebus de Cebus apella Lynch-Alfaro et al. (2012) decidieron distinguir dos grupos nombrados hasta ahora como Cebus apella, Sapajus apella. Identificaron varias características morfológicas y comportamentales que difieren de los dos grupos también, y ahora el grupo Sapajus incluye S. nigritus, S. xanthosternos, S. flavius y S. apella.

Sin embargo, Ruiz-Garcia et al. (2016) encontraron que los rangos genéticos entre las especies de Cebus y Sapajus están dentro del rango de diferentes especies y la historia evolutiva entre los capuchinos gráciles y robustos fueron calculados entre 4.5 Ma y 3 Ma más que los 6.2 Ma citados por Boubli et al. (2012). Una revisión de datos cariológicos, morfológicos y etológicos tampoco soportó una división en dos géneros, de forma que estos autores no creen que Sapajus deba ser usado en lugar de Cebus. Por lo tanto, Cebus apella en Colombia es dividido en Cebus apella microcephalus y Cebus apella fatuellus.

Alouatta (Atelidae)

Se reconocen doce especies en este género (Alouatta seniculus, A. arctoides, A macconnelli, A. sara, A. nigerrima, A. belzebul, A. discolor, A. ululata, A. guariba, A. caraaya, A. palliata, y A. pigra) (Glander et al. 2013), de las cuales dos han sido registradas en Colombia, A. seniculus y A. palliata. La relación filogenética de Alouatta con Ateles, Brachyteles y Lagothrix está bien establecida y por ello la clasificación más aceptada actualmente comprende dos subfamilias: 1) Alouattinae que agrupa todos los Alouatta y 2) Atelinae que incluye a Ateles, Brachyteles y Lagothrix. Estas subfamilias a su vez conforman la familia Atelidae. De Oliveira (1996) realizó un estudio citogenético y filético sobre el género en Brasil y Argentina. Gray (1845) da una perspectiva de hace dos siglos.

Lagothrix (Atelidae)

Recientemente Groves (2001) había reclasificado Lagothrix en cinco especies en vez de dos especies, una (Lagothrix lagothricha) con cuatro subespecies que habían sido planteadas por Fooden (1963). La taxonomía de Groves fue inmediatamente aceptada por los primatólogos fuera de Colombia, pero no ha sido aceptada dentro de Colombia. La clasificación de Groves (2001) fue que el taxón Lagothrix es abruptamente diferente, este es el argumento para las especies en vez de subespecies. Este argumento fue criticado por varios colombianos con conocimiento de Lagothix. Este autor conoce del estudio de muchas pieles de estudio de varias colecciones del mundo en las que al menos lagothricha y lugens no eran abruptamente diferentes y en las que para cada taxón, especialmente lugens está hecho de muchos mosaicos de fenotipos que no es posible distinguir claramente lugens de lagothricha debido a esta variabilidad, la cual claramente he demostrado (Defler 2015). Paralelamente, varios estudios moleculares han mostrado que la taxonomía original de Fooden (1963) es más apropiada (Ruiz-Garcia y Pinedo-Castro 2010; Botero et al. 2010; Defler 2014; Botero y Stevenson 2010, volviendo a aceptar una especie, Lagothrix lagothricha (dos subespecies para Colombia, lagothicha y lugens).

Ateles (Atelidae)

La gran diversidad de características del pelaje que presentan los monos araña (véase Konstan et al., 1985) dificultan el entendimiento de aspectos sistemáticos, que incluyen la formulación de una taxonomía que refleje la filogenia de estos primates; por lo tanto parece más válida la publicación de una investigación sobre ADN mitocondrial y nuclear (Collins y Dubach, 2000a). No obstante, aún persisten muchas dudas acerca del número real de especies de Ateles existentes, y hasta hace poco tiempo existían dos puntos de vista al respecto, los cuales aceptaban que es un género poli-específico.

El primer punto de vista se basa en la revisión de Kellogg y Goldman (1944), quienes reconocieron cuatro especies: (1) Ateles belzebuth, con tres subespecies:

A. b. belzebuth, al oriente de los Andes en Colombia, Ecuador, Perú, y Venezuela; A. b. hybridus, al oriente de los ríos Cauca/Magdalena, y en el norte de Colombia hasta la Cordillera de Mérida en Venezuela; y A. b. marginatus, al sur del curso bajo del río Amazonas y al oriente del río Tapajós; (2) Ateles fusciceps con dos subespecies, A. f. robustus del norte de Colombia, y A. f. fusciceps de la costa Pacífica colombiana; (3) Ateles geoffroyi, el cual comprendía nueve subespecies, y una de ellas tal vez (y no confirmada) presente en Colombia, A. g. grisescens; y (4) Ateles paniscus con dos subespecies A. p. paniscus de las Guyanas y A. p. chamek del sur del Perú, el occidente de Brasil y el oriente de Bolivia.

Este arreglo sistemático hacía parte de una referencia taxonómica de norma (p.e. Honacki et al., 1982). Mittermeier y Coimbra-Filho (1977) reconocieron muy conservadoramente este anticuado sistema a pesar de sus evidentes dificultades, al ser criticado principalmente por la intergradación de colores entre subespecies y la hibridación entre las especies A. geoffroyi y A. fusciceps en Panamá (Rossan y Baerg, 1977), y más importante aún, por la falta de congruencia al identificar subespecies de dos especies (A. paniscus paniscus, A. p. chamek, A. belzebuth belzebuth, A. b. marginatus). Sin embargo, las variaciones cromosómicas entre algunos taxones soportan parte de la variación del concepto multiespecífico (Benirschke, 1975; Kunkel et al., 1980; Madeiros et al., 1997). El segundo punto de vista, propuesto y sostenido por Hershkovitz (1969, 1972, 1977), Hernández y Cooper (1976) y Wolfheim (1983), es que Ateles corresponde a una especie (A. paniscus) la cual es muy variable. Según este punto de vista, había cuatro (Hernández y Cooper, 1976) o cinco (Hernández y Defler, 1986, 1989) subespecies de A. paniscus en Colombia: A. paniscus belzebuth (Amazonia), A. p. hybridus (norte de la Cordillera Oriental al oriente el río el Magdalena, A. p. fusciceps (frontera con Panamá), A. p. robustus (norte de Colombia y costa Pacífica), y A. p. brunneus (Cordillera Central, entre los ríos Cauca y Magdalena). Este punto de vista mantiene la hibridación natural antes mencionada (Rossan y Baerg op. cit., 1977) y es otra evidencia que respalda la existencia de la variación de pelaje.

Un tercer punto de vista fue publicado por Groves (1989), quien prefería reconocer seis especies de Ateles (A. belzebuth, A. chamek, A. fusciceps, A. geoffroyi, A. marginatus y A. paniscus). Pero tomando en cuenta nueva información cariotípica (Medeiros et al. 1997) y morfométrica (Froehlich et al. 1991), Groves (2001) reconoció A. paniscus, A. chamek, A. marginatus, A. fusciceps, A. geoffroyi y A. hybridus.

Recientemente, Froehlich et al. (1991) analizaron 50 dimensiones obtenidas de 284 especímenes, y presentaron una nueva (y más moderna) visión de Ateles. Al ordenar los especímenes en un dendrograma de relaciones taxonómicas encontraron que podían claramente distribuirse en 3-4 taxones o grupos independientes, sin tener en cuenta el color de sus pelajes. Los taxones involucrados son Ateles paniscus, Ateles belzebuth que incluye todos los grupos de la Amazonia (i.e.“chamek” y “marginatus” como subespecies de especies amazónicas), Ateles geoffroyi, que incluiría o no a hybridus (previamente incluido con A. belzebuth) y A. fusciceps; posiblemente hybridus formaría un grupo aparte de los demás. Esto permite reconocer que A. g. hybridus, A. g. robustus, A. g. grisescens, A. g. brunneus y Ateles belzebuth belzebuth se encuentran en Colombia, y que muy probablemente A. hybridus forma un grupo aparte de A. geoffroyi. Este nuevo punto de vista tiene en cuenta las conocidas hibridaciones entre “Ateles geoffroyi panamensis” y “Ateles fusciceps robustus” y evidencia que no hay áreas conocidas de sobreposición entre hybridus y belzebuth.

Froehlich (obs. pers.) recientemente comentó a este autor que fenotípicamente el grupo “hybridus” puede ser lo suficientemente distinto del grupo de geoffroyi como para merecer el estatus de especie. Collins (1999) y Collins y Dubach (2000a, 2000b, 2001) discuten sus investigaciones en ADN mitocondrial y nuclear de Ateles y subrayan el estado de Ateles hybridus como especie como grupo monofilético “without clear ties to any other spider monkey clades”. Ateles hybridus incluiría A. h. hybridus (al este del río Magdalena y entrando en Venezuela) y A. h. brunneus en las partes boreales del Cordillera Central y endémica en Colombia. En este ensayo y de acuerdo con Froehlich et al. (1991) y del analisis mitocondrial y nuclear de Collins y Dubach (2000a, 2001), se reconocen en este trato Ateles geoffroyi, A. hybridus y A. belzebuth para Colombia. Ruiz-García et al. (2006) caracterizan las especies por medio de marcadores de microsatélites de ADN. Además, Ruiz-García (2003) discute unos aspectos de conservación de este y Lagothrix por medio de aspectos genéticos.

Basándose en los análisis moleculares más extensos realizados hasta la fecha, utilizando los genes mitocondriales Cyt-b, COI y COII en 283 especímenes de Ateles, se puede plantear una taxonomía de sólo dos (Ateles paniscus y A. belzebuth) o tres (A. paniscus, A. belzebuth y A. geoffroyi) especies (Ruiz-García et al., 2006, 2016) dejando al máximo dos especies para Colombia (A. belzebuth y A. geoffroyi). Estas dos taxonomías son la conclusión del descubrimientos de mucha hibridación y muestran la existencia de un gran clado formado por Ateles del norte del Caribe en Colombia y Venezuela, así como los Ateles transandinos y podrían clasificarse de la siguiente manera (Ateles geoffroyi con la subespecie A. g. hybridus, A. g. rufiventris, A. g. fusciceps y algunos de los taxones centroamericanos de A. geoffroyi, (aunque estos fenotipos tienen muchos problemas para ser utilizados en una taxonomía). La otra especie colombiana se llamaría Ateles belzebuth belzebuth, pero también incluiría A. b. chamek y A. b. marginatus Se utilizará la taxonomía de dos especies más estrictamente, los taxa de geoffroyi se incluirían en A. belzebuth. En este ensayo se utiliza la taxonomía más tradicional (A. geoffroyi, A. fusciceps, A. hybridus, A. belzebuth), reconociendo que en la actualidad este grupo de taxones podría clasificarse estrictamente como una especie, A. belzebuth con muchos argumentos moleculares muy válidos.

Con otra visión, Konstant (2013) ha listado siete especies de Ateles, basado principalmente en la especie filogenética, dejando 3 o 4 especies para Colombia (A. fusciceps, A. belzebuth, A. hybridus y tal vez A. geoffroyi). Es obvio que queda mucho más trabajo para clarificar la situación colombiana.

The taxonomy of this genus has become fluid in the past few years, especially due to the publication of Groves (2001, 2005) call to use a phylogenetic species approach for the primates and to Van Roosmalen et al.´s (2000) review of the Callicebus which, although the authors were not explicit, used a phylogenetic species approach. This means that any population that is diagnosable in any characteristic from other closely related populations is treated as a species, according to Cracraft´s (1987) definition and treatment of avian taxonomy: “the smallest diagnosable cluster of individual organisms within which there is a parental pattern of ancestry and descent”.

Primatologists have found that there is much-hidden diversity within earlier species and some of this diversity has been defined as new species. The idea is that, at least if the differences are phenotypical, a defined species can be recognized by all who look at it. Also, it is assumed that phenotypical differences reflect underlying evolutionary differences that need to be recognized.

It is certainly true that taxonomists working in a collection depend on a phylogenetic species approach more than any other since this approach is an operational definition that permits decisions made from phenotypical differences, which is often the only information available to them. The use of population differences to define species is probably more commonly used in the field and increasingly this is the common, final arbiter of what we call species. However, such phylogenetic species should be viewed as hypotheses that need to be tested with genetic criteria. Unfortunately, the operational character of phylogenetic species is often ignored in modern primatological taxonomy.

In Colombia, there are some groups that have traditionally presented difficulties for classifying and in each case I¨ll provide some comments to explain how I have handled them for this essay. The solutions will not satisfy all readers, but in som e cases, the taxonomic solution has not yet been found, even though recent publications of some authorities vary slightly from my own taxonomy (see, for example, Rylands et al. 2012, compared to Solari et al. 2013). Molecular biology has provided new information that either makes a decision easier or may make decisions more difficult.

Supra-species taxonomy has become clearer as a result of molecular biology, so it is now quite common to accept the family Cebidae (including Cebus, Saimiri, Callithrix, Saguinus, Leontocebus, Cebuella, Mico), although some prefer to split the Callitrichidae from the Cebida, Pitheciidae, Atelidae and Aotidae. Aotidae presents problems as a non-controversial family, but a discussion of the problems is perhaps out of the scope of this essay (Defler 2010).

Below are some short commentaries on each Colombian genus, which should describe the state of the art up to the year 2020 and describe Colombian primate species. Much of this information is based upon new molecular analyses for each genus.

Callimico (Callitrichidae)

Callimico goeldii is monospecific and has no known subspecies, however recent molecular analyses suggest that might be a sibling species or subspecies (Rylands and Mittermeier 2013).

Cebuella (Callitrichidae)

Neither Hershkovitz (1977) nor Herández and Cooper (1976) registered subspecies, but recent research recognizes two subspecies: C. pygmaea pygmaea (found in Colombia) C. p. niveiventras. Groves (2005) includes this genus with Callithrix because of arguments of Rosenberger (1980,1981), Barroso et al. 1997, Porter et al. 1997, Tagliaro et al. 1997, but I continue using the genus Cebuella, based on comments and continued use of Rylands and Mittermeier (2009, 2013) and on the genus¨ differentiation as compared to the size, morphology and habits of the other Callithrix. Based on a philogeny, Rosenberger (1980, 1981) demonstrated that the calitrichids are suffienctly close to the cebids to be a subfamily of Cebidae (Callithrichinae). I follow a more traditional view, agreeing with Rylands and Mittermeier (2013) by recognizing the family Callitrichidae. Cebuella is the only marmoset (Callithrix) in Colombia. Only C. p. pygmaea is known for Colombia.

¹Supragenus Saguinus (Genera Saguinus, Leontocebus)

The complex Saguinus group of about 22 neotropical species had earlier been divided into six species groups (Hershkovitz 1977). Six species are recognized for Colombia, although earlier views of Saguinus nigricollis divided that taxon into three, now generally accepted as one species with three subspecies (Leontocebus nigricollis nigricollis, L. n. graellsi, and L. n. hernandezi) (Defler 2010). There are various calculations of the divergence time for each group. Leontocebus nigricollis has been established as the most ancient division, which today is made up of 10 species,

Buckner et al. (2015) an origin for the group of about 8.4 Ma and Matauschek et al. calculate about 10.1 Ma. Due to such ancient origins and based on arguments of Goodman et al. (1998) who proposed that 11-7 Ma (Late Miocene) might be the appropriate age of the last common ancestor of different crown groups that should be considered distinct genera, Rylands et al. (2016) proposed using Leontocebus as the genus for this group (this argument has been used to justify the division of Homo and Pan as well as Cebus and Sapajus). This includes for Colombia Leontocebus nigricollis nigricollis, L. n. graellsi and L. n. hernandezi as well as Leontocebus fuscus. Leontocebus n. nigricollis and L. n. graellsi have been shown to be genetically indistinguishable (Matauschek et al. 2011) while L. n. hernandezi has not yet been analyzed molecularly. Leontocebus fuscus (previously called Saguinus fuscicollis fuscus) was shown to be more closely related to S. nigricollis than to any S. fuscicollis (Matauschek et al. 2011; Cropp et al. 1999), and S. fuscicollis, at any rate, is now known to be polyphyletic (Rylands et al. 2016; Cropp et al. 1999; Matauschek et al. 2011). Leontocebus is considered to have a total of four species (Rylands et al. 2016).

Recent genetic evidence associates Saguinus inustus with the Mystax group of Saguinus that includes four species (Buckner et al. 2015; Rylands et al. 2016). Saguinus inustus is the only member of this group to be found in Colombia (Figure ). This group is estimated to have emerged about 6-7 Ma (Buckner et al. 2015; Boubli et al. 2015; Perelman et al. 2011).

The third Saguinus group in Colombia is the Oedipus group, made up of Saguinus oedipus, S. geoffroyi and S. leucopus (Rylands et al. 2016). The group is considered to be about 4.9 – 5.3 Ma (Buckner et al. 2015; Perelman et al. 2011).

The following tamarins are recognized for Colombia: Leontocebus nigricollis nigricollis, L. n. graellsi, L. n. hernandezi, L. fuscus, Saguinus inustus, S. leucopus, S. geoffroyi, y S. oedipus.

Saimiri (Cebidae)

Hershkovitz¨ (1984) taxonomic scheme was widely accepted for Colombia until recently. This view of the genus in Colombia was supported by the molecular/ecological work of Boinski & Cropp (1999) as well as Thorington (1985) and Groves (2001). A mtDNA phylogeny distinguished S. saimiri (north of the Amazon River) from S. oerstedii and S. boliviensis and phenological differences distinguished S. s. albigena, S. a. macrodon and S. s. cassiquiarensis in eastern Colombia (Groves 2001; Hershkovitz 1984), but these subspecific taxa were not distinguished by Boinski & Cropp (1999). Thorington (1985) treats all Saimiri sciureus north of the Amazonas as S. sciureus sciureus. Costello et al. (1993) analyzed pelage coloration, craneo-dental morphometrics, chromosomes, biochemistry, behavior, and geographic distributions, concluding that that only one species Saimiri sciureus is found in South America, while a second species (Saimiri oerstedii) is found in Central America.

While Lavergne et al. (2010) analyzed 32 monkeys and recognized four clades of Saimiri, including one species, Saimiri sciureus for Colombia, Ruiz-Garcia (2015) analyzed mt COI and COII genes in 218 georeferenced Saimiri individuals and recognized 2-3 Saimiri species in the most ambitious study to date. They named one species, Saimiri sciureus, for Colombia and demonstrated the genetic relationship of Saimiri sciureus albigena and S. s. cassiquiarensis, but also they demonstrated that S. s. macrodon consisted of five polyphyletic groups, three of which are found in Colombia. Until the different polyphyletic groups are better-described, we can continue to recognize for Colombia the following taxa: Saimiri sciureus albigena, S. s. cassiquiarensis (both of these monophyletic) and S. s. albigena (a polyphyletic group of five lineages).

Alternatively based on investigations of the mitochondrial gene of cytochrome b, Saimiri cassiquiarensis could be considered as a distinct species (instead of S. sciureus), as there are different hapolotipos of the Saimiri sciureus sciureus of eastern Amazonia, leaving macrodon and albigena as subspecies (Carretero-Pinzón et al 2009). Alternatively, due to phenotypic differences and using the concept of the phylogenetic species, the three taxa could be considered as distinct species (S. cassiguiarensis, S. macrodon and S. albigena).

Aotus (Cebidae)

Further research in the future will help solve this complex situation of species separation. For example, Aotus species make up the only twin species complex ("sibling species ") known in neotropical primates and one of the few found in mammals, since only this event is known in complexes of some rodents and shrews, and in general is more common in animals that have their olfactory sense (chemical receptors) well-developed, sometimes better developed than the sense of sight (Mayr, 1969, 1971). That is why it is Interesting the case of Aotus, that besides being nocturnal also has well-developed olfactory communication. However, little is known about its functioning and the study of chemical communication is still very difficult. It is assumed that the nocturnal habitat provides little selective pressure for external morphological differences and visual displays. It will be interesting in the future to identify other characteristics which have been selected more strongly in this genus.

As chemical or olfactory communication is very difficult to study, perhaps vocalizations show good differences between species. Populations have been observed of sympatric species of two species (A. nancymae and A. vociferans) in Peru (Aquino & Incarnation, 1994a, b).

New concepts have been raised by Marks (1987) and others who highlight those karyotype variations are frequent due to genetic drift and to an inhibition of genetic flow if the primate is not philopatric and lives in social groups which concomitantly would produce a very high rates f karyotypic evolution. Marks (ut supra) uses Hylobates as an example, although Aotus is another example of influences on karyotypic evolution of this type of social system. This theory of the origins of karyotypic variability Is discussed further by Wilson et al. (1975), Bush (1975), Bush et al. (1977) who suggest an explanation for high chromosomal variability based on the kind of social structure with a small deme, although Martin (1990) lists several criticisms of these ideas.

This genus has always been a headache to separate into species in Colombia. Some species have phenotypic characters that allow an identification (like Aotus nancymaae), but even A. nancymaii has plenty of variation that requires the use of genetic characteristics, according to Paul Bloor and Manuel Hoyo who have been working with the molecular biology of Aotus nancymaae (Bloor et al. 2013). Ford (1983) clearly demonstrated that most phenotypic characters of Colombian Aotus were not mutually exclusive and it was for that reason that she classified them as only two species, Aotus vociferans and Aotus trivirgatus, due to the non-exclusive phenotypes that she found in the Aotus vociferans complex. We reviewed these problems, looked at karyotypes and concluded that it was only by karyotype that the Colombian Aotus could be distinguished and in this way, we have recognized at least six species besides A. trivirgatus (which still hasn´t been confirmed with a specimen for Colombia) (Defler & Bueno 2007; Defler et al. 2001). I have mapped all Aotus specimens but I have not attempted to list species. The distributions for species have been mostly followed using Hernández-Camacho and Cooper (1976) and Hershkovitz (1983) since Hernández-Camacho (pers. com.) and Hershkovitz (pers. com.) represented to me that they could distinguish the Colombian species phenotypically. There is no doubt in my mind that these two biologist could do it easier than anybody else, so I follow their lead and have generally maintained their distributions (Defler 2010). The paper by Hernández-Camacho and Cooper (1976) can still be mined for valuable details about the phenotypes and populations of Aotus and other Colombian primates.

However, I regard the distributions of Colombian Aotus as tentative and would like to see much more molecular and karyotypic work to solidify these conclusions. Based on our research group´s work with karyotypes and on recent field work along the Amazon River we list the following Aotus species for Colombia: Aotus griseimembra, Aotus zonalis, Aotus jorgeherndezi, Aotus lemurinus, Aotus brumbackii, Aotus vocieferans, Aotus nancymaae, and perhaps Aotus trivirgatus (not confirmed. Colombia)(Defler 2010; Defler & Bueno 2007; Defler et al. 2001). Colombia is by far the most Aotus diverse country in South America.

Ruiz-García et al. (2015) discuss interesting insights about the evolution of Aotus that is beyond the scope of this small essay. Nevertheless, their evidence suggests that (1) the red-necked/grey split among the Aotus,posited by Hershkovitz (1983) is artificial, since Aotus nancymaae is more related to the grey-necked Aotus than to the other red-necked Aotus and that (2) Aotus vociferans is likely the origin of other modern Aotus species due to its high number of hapolotypes and lowest number of chromosomes among the species of the genus.

Morphometric analysis does not distinguish these taxa, according to Ford (1994), who also suggested a taxonomy of two species according to the study by Ruiz-García et al. (2016). Although Ruiz-García et al. (2016) call these taxa "subspecies" for reasons described, however, I continue to distinguish them as "species", defined through their cariological differences and the putative phenotypes published by Hernández-Camacho and Cooper (1976) although each taxon may not have reproductive barriers, as Plautz et al. (2009), Mayr (1963) and Mallet (2007) suggest that they must have.

The concept of "superspecies" defined by Mayr (1963) is a monophyletic group of essentially allopatric species that are morphologically too different to include in a single species. He continues to define the "semi-species" as natural populations that have acquired some but not all species properties and the term is used when some incipient species have not completed the speciation process. It remains to investigate whether these species in northern Colombia are actually a superspecies (reproductive barriers) cluster or a semispecies (subspecies without reproductive barrier) cluster. The modern tendency in primatology is to call these taxa "species", based on the concept of the phylogenetic species, but I see this concept merely as an operative concept, applied as hypothesis while collecting more information on the presence or absence of reproductive barriers.

¹Supragenus Callicebus (Genera Callicebus, Cheracebus, Plecturocebus )

Callicebus has gone through recent changes, influenced by the tendency to use a phylogenetic approach, even though this was not explicitly pointed out in the influential Van Roosmalen et al. (2002) revision that has bumped all Callicebus taxa to species level, based on the philosophy that guides the use of the phylogenetic species concept. In terms of the Callicebus cupreus complex, a superspecies that seems to have generated enough chromosomal change between the various Colombian taxa to qualify as good biological species, it seems justified to recognize Callicebus ornatus, Callicebus caquetensis and Callicebus discolor as separate species (superspecies), not only using phylogenetic species criteria but recognizing the evolution of some reproductive barriers in terms of translocations and the development of polymorphism in Callicebus ornatus (Bueno et al.2006; Defler et al., 2010; Hoyos et al. 2015). Thus, any hypothesis that the complex is one species has been falsified using biological species criteria.

However, the Callicebus torquatus complex is another story. Any ad hoc classification of named subspecies as species seems to me to be a disservice to Callicebus taxonomy, since (1) there are serious arguments whether some subspecies have genuine diagnosable phenotypical differences between some taxa; (2) ancillary arguments that have been used are falsifiable, at least in terms of our Colombian taxa; and (3) the karyomorph of a specimen of Callicebus torquatus lucifer is identical to that described for Callicebus torquatus (near Manaus), probably C. t. torquatus.

Hernández- Camacho and Cooper (1976) did not even bother to distinguish between Callicebus torquatus lugens and Callicebus torquatus lucifer, although Hershkovitz (1990) did so. But what are the diagnosable characters between the two? Neither a literature search, nor a study of museum skins have turned up diagnostic characters for me to be satisfied that the two can be reliably distinguished, yet they become two species under the phylogenetical concept (Van Roosmalen 2002).

Van Roosmalen et al. (2002) list what they consider to be diagnostic characteristics between lucifer and lugens (for lucifer: “feet, tail, head, sideburns, and underparts except for throat entirely blackish, hairs of back and sides of body brownish or reddish-brown, the hairs distinctly to weakly banded, throat white, hands orange), yet all of these characteristics are highly variable and correspond to many lugens specimens as well. Aquino et al. (2008) have already commented on the variability of “hands oranges” which within lucifer vary from cream, white, yellow and orange.

The discovery of chromosome differences in Callicebus lugens in Brazil gives us some confidence that this species is real, yet the diagnosis remains a chromosome number 2n=16, not a phenotypic difference and this information does not allow us to say with any security that Callicebus lugens is found throughout the formerly defined Colombian distribution of Callicebus torquatus lugens (sensu Hershkovitz, 1990).

The ancillary argument made by Groves (2001) that Callicebus t. medemi is geographically separated from C. t. lucifer is demonstrably false, as anybody knowledgeable about Colombian geography knows. The taxa Callicebus t. lucifer and C. t. medemi are parapatric between the Caquetá and Putumayo rivers and seem to overlap. Recent observations in Putumayo found groups in the overlap zone with variable hand color. The only difference that is known between the two taxa being the black hands (instead of white) found in the Callicebus t. medemi, which seems to me could be expressed by some simple alleles. Recently a young biologist has reported to me the observation of various groups of Callicebus south of the Caquetá River that have group members with both black hands and white hands in the same group, which could be expected if the hand color were expressed by some simple alleles (J. García, pers. com.).

Even the argument made by Van Roosmalen et al (2001) that Callicebus separated by fluvial barriers are unable to cross over since they are unable to swim is based on a false assumption. An orphaned Callicebus t. lugens that lived with us at Caparú Biological Station in Vaupés demonstrated her swimming abilities several times by jumping out of a canoe or off our shoulders and swimming to shore.

Analyzing phenotypes in lucifer and lugens does not seem to discover diagnostic characteristics between the two. There is a trend towards the southern part of the ranges of the two for generally more reddish pelage on the back and towards the north the trend is for a darker pelage, but there are many exceptions in each of these taxa, showing overlap in these characteristics. Making a distinction between the two does not seem to be possible. Hershkovitz (1990) distinguishes the two in a key (p. 80), as follows:

Hairs of back and sides dark brown or blackish, the hairs uniformly colored or faintly banded…………lugens

Hairs of back and side brownish or reddish-brown, the hairs distinctly to weakly banded…………………lucifer

But an analysis of the phenotype of skins taken north of the Caquetá River compared to skins taken south of the Caquetá River (which was designated the boundary between the two taxa by Hershkovitz 1990) do not demonstrate these differences.

Many specimens north of the Caquetá river in lugens territory are brownish or reddish-brown, and many specimens south of the Caquetá river in lucifer territory are brownish or reddish-brown. These subspecies may be based on a percentage of specimens corresponding to one or the other taxon, so this percentage must be calculated, although it is limited to their different hand colors, white, creamy, etc. in C. lucifer and black in C. medemi. These two taxa form a continuous distribution and are found in intimate parapatric contact. Hopefully, the molecular research mentioned above will clarify the genetic relationship between the taxa lucifer and medemi as well.

The Callicebus cupreus complex that previously consisted of six subspecies (3 in Colombia) C. c. discolor and C. c. ornatus has been lately considered to be three separate species, based on phenotypic differences (phenotypic species) and molecular differences (genetic species)(Hoyos et al. 2016; van Roosmalen 2002). Bueno et. al (2006) pointed out chromosomal differences that strengthen the separate species claim and the recent description of C. caquetensis with karyotypic differences between ornatus and discolor provides other information on chromosome differences between caquetensis and ornatus and discolor that convince us that the three are good species.

Pithecia (Pitheciidae)

Despite the latest herculean review of Pithecia carried out by Marsh (2014), I am in partial disagreement with her conclusions about Colombian taxa. My disagreement should be easily resolved with future molecular studies. First, Marsh (2015) corrects a historical misrepresentation of the only Colombian species, arguing that it is Pithecia hirsuta rather than P. monachus. I accept this correction without having confirmed it. However, the listing of Pithecia milleri instead of Pithecia hirsuta milleri seems to me to be suspect. The same geographic arguments apply to this taxon as to Callicebus torquatus lucifer and Callicebus t. medemi. Additionally I have examined the holotype of “Pithecia milleri” in Chicago and could not distinguish the “diagnostic” characteristics defined by Hershkovitz (1987). Pithecia hirsuta and P. milleri looked the same to me and until molecular data is available I shall continue listing the taxon as Pithecia hirsuta milleri.

Hershkovitz (1987) lists diagnostic characteristic s for the species as “Chest mostly to entirely brownish; throat orange, blackish or mixed; belly

brownish ..................... P. m. monachus or P. m. milleri”. He goes on to write Pithecia monachus milleri is weakly defined from P. monachus monachus but in every way is the least derived of the P. monachus group. Marsh (2014) says “Males and females are dichromatic and more distinct from one another than P. hirsuta males and females. Pithecia milleri is distinct from P. hirsuta with males much more grizzled throughout the pelage, and much browner faces and forearms than P. hirsuta. Pithecia milleri females are grayer overall than P. hirsuta females, but particularly gray in the face contrasting with the very black P. hirsuta female faces. I haven´t observed these differences in the wild and can´t distinguish them in collections of the two taxa.

Cacajao (Pitheciidae)

Hernández-Camacho y Cooper (1976) had listed the Colombian taxón as Cacajao melanocephalus oukary. However, recent molecular studies show that this tcxon is a species, Cacajao ouakary (Ferrari et al. 2013, 2014).

Cebus (Cebidae)

The genus Cebus has been a problem for a long time, but for Colombia we can go back to Hershkovitz (1949) to put some order into the many subspecies of Cebus albifrons that had by as the only “untufted” capuchin found in northern Colombia and he listed as subspecies the following: C. a. malitiosus, C. a. casarae, C. a. versicolor, C. a. leucocephalus and C. a. hypoleucus, all based on coat color. In his revision, he discussed previous taxonomic attempts of Cruz Lima (1945), Tate (1939), Cabrera (1917) and he dismissed a confusing attempt by Pusch (1941) to put order to the genus.

Hershkovitz (1949) further listed Cebus capucinus and Cebus apella for Colombia with the subspecies capucinus (northern Colombia around the mouth of the Sinú River), nigripectus (Cauca valley) and curtus (Gorgona Island) listed for Colombia. Hernández-Camacho & Cooper (1976) recognized as subspecies of Cebus albifrons in Colombia the following: malitiosus, cesarae, leucocephalus, pleii, versicolor, adjustus, albifrons and unicolor, although they suggested that versicolor might include both leucocephalus and pleii.

Groves C. (2001) recognized the same three species of Cebus for Colombia as did Hershkovitz (1949) and Hernández and Cooper (1976): Cebus apella, Cebus albifrons and Cebus capucinus. Groves (2001) lists for Colombia Cebus apella fatuellus and Cebus apella microcephalus, as well as Cebus albifrons albifrons, Cebus albifrons versicolor.

The unpublished doctoral thesis of Souza e Silva Jr. (2001) took on a preponderant importance in having providing a taxonomic argument for establishing a phylogenetic argument for the recognition of a series of phylogenetic species, constructed from previous subspecies of Cebus: Cebus capucinus, Cebus albifrons, Cebus olivaceus, Cebus kaapori, Cebus paella, Cebus microcephalus, Cebus libidinosus, Cebus cay, Cebus xamthosternus, Cebus robustus, Cebus nigritus were recognized on the basis of pelage and some cranial differences pointed out by Souza e Silva (2001). This scheme was embraced by Rylands and Mittermeier (2008) for the Cebus apella complex, but they listed the different subspecies of Cebus albifrons as they had been recognized by others.

In 2015 an international workshop on primate taxonomy was held in Houston, Texas and agreed to view Cebus albifrons taxa in northern Colombia as species, using the phylogenetic species concepto (Mittermeier et al. 2015). Based on this workshop the Colombian Cebus are listed as follows: Cebus albifrons, Cebus leucocephalus, Cebus versicolor, Cebus malitiosus and Cebus capucinus (http://www.asoprimatologicacolombiana.org/ ).

However, Ruiz-Garcia et al. (2010), analyzing 118 specimens, identified molecularly the many taxa identified within Colombia and found different levels of diversity but very high genetic heterogeneity with genetic heterogeneity statistics significantly significant, consistent with the existence of well-developed subspecies within C. albifrons, although the major number of analyzed populations seemed to be reproductivedly disconnected. Therefore, this well-supported view of Cebus albifrons defines one widely-distributed Cebus albifrons with the following subspecies, malitosis, cesarae, pleei, versicolor and leucocephalus in northern Colombia and albifrons, unicolor, yuracus (which may or may not exist) as well as extra-Colombian cuscinus, aequatorialis.

A posterior analysis of portions of two mitochondrial genes (404 bp of D-loop and 952 bp of cytochrome b) of 53 specimens by Boubli et al. (2012) using samples from the field as well as museum samples of about twenty Cebus albifrons specimens along with specimens of Cebus olivaceus and Cebus capucinus. These authors identified both Cebus olivaceus and Cebus albifrons as being paraphyletic, and they divide C. olivaceus into two separate species (C. olivaceus and C. bruneus).

For Colombia and using the phylogenetic species concept Boubli et al. (2012) divide the Cebus albifrons group into the following: C. yuracus, C. unicolor, C. albifrons, C. leucocephalus/adustus, C. cesarae, C. versicolor, finally naming nine full species from the original three species (Cebus albifrons, Cebus capucinus and Cebus olivaceus). They did not have material to analyze for C. malitiosus and, although Ruiz-Garcia et al. (2010) had material from only one specimen he identified a unique haplotype and, nevertheless, the unique phenotype allows us to classify malitiosus as a subspecies of C. albifrons.

Cebus or Sapajus ?

Based on a calculated date of about 6.2 million years separation of the various Cebus monkeys from Cebus apella Lynch-Alfaro et al. (2012) decided to distinguish the two groups by naming the heretofore Cebus apella, Sapajus apella. They identified various morphological and behavioral characteristics that differed between the two groups as well, and the Sapajus group now includes S. nigritus, S. xanthosternos, S. flavius and S. apella.

However, Ruiz-Garcia et al. (2017) calculated that genetic ranges between Cebus and Sapajus species were within the range of different species within a genus and the evolutionary history between gracile and robust capuchins was calculated as between 4.5 Ma and 3 Ma years ago rather than the 6.2 Ma cited by Boubli et al. (2012). A revision of karyological, morphological and ethological data also did not support a division into two genera, so these authors do not believe that Sapajus should be used in place of Cebus. Also, Cebus apella in Colombia is divided into Cebus apella microcephalus and Cebus apella fatuellus in Colombia since the genetic differences reach only limits for subspecies.

Alouatta (Atelidae)

Nine species are recognized in this genus (Alouatta seniculus, S. sara, A. nigerrima, A. belzebul, A. guariba, A. palliata, A. coibensis, A. caraya, and A. pigra) (Rylan et al. 2000), two of which have been recorded in Colombia, A. seniculus and A. palliata. The phylogenetic relationship of Alouatta with Ateles, Brachyteles and Lagothrix is well established and the most accepted classification currently comprises two subfamilies: 1) Alouattinae that groups all the Alouatta and 2) Atelinae that includes Ateles, Brachyteles and Lagothrix. These subfamilies, in turn, make up the family Atelidae. De Oliveira (1996) performed a cytogenetic and phyletic study on gender in Brazil and Argentina. Gray (1845) gives a perspective two centuries ago.

Lagothix (Atelidae)

Lately, many primatologists have followed Groves´ (2001, 2005) and Rylands´ and Mittermeier´s (2009) lead regarding all previously described subspecies of Lagothrix lagothricha (see Fooden 1967), which they have viewed as full species, arguing that the subspecies are clearly distinct from each other and fit the phylogenetic species criterion. However, this conclusion has not been accepted by many others and the multiple-species view of Lagothrix lagothricha has been challenged by several groups working in Colombia (Ruiz-Garcia and Pinedo-Castro 2010, in press; Botero et al. 2010; Botero and Stevenson 2014; Defler 2014).

Three Colombian genetic analyses support the conclusion that only one Lagothrix species exists in Colombia, Lagothrix lagothricha (Ruiz-Garcia and Pineda-Castro 2010; Botero et al. 2010; Botero and Stevenson, this volume; Ruiz-Garcia and Pineda-Castro in press). Ruiz-Garcia and Pineda-Castro (2010) analyzed the mitochondrial COII gene from 97 geo-referenced Lagothrix specimens obtained in the field and representing the four taxa described by Fooden (1963) (including 26 lugens and 28 lagothricha). They found lugens to be genetically the most diverse taxon (followed by poeppigii), while the least diverse taxa were lagothricha and cana. Two evolutionary lineages were detected within the lugens and the major lagothricha haplotype was shared with lugens and the genetic distances from the major part of the lugens haplotypes when compared to lagothricha were very low and comparable to subspecies defined in Ateles (Collins and Dubach, 2000, 2001). Ruiz-Garcia and Pinedo-Castro (2009, in press) concluded that all the Lagothrix haplotypes belonged to the same species, i.e. Lagothrix lagotricha. Very striking was the discovery of lugens genotypes within the accepted range of lagothricha and some lagothricha genotypes within the recognized range of lugens.

Botero et al. (2010) sampled blood from 16 captive Lagothrix whose geographic origin was unknown. Taxa were identified in this study by phenotype and traditional separation between the two taxa (Hernández-Comacho and Cooper, 1976; Fooden 1963; Defler 2010). Karyotypes were determined and the mitochondrial COII gene and mitochondrial D- loop were amplified for analysis. There was high karyotypic variability, especially in chromosomes 4, 7 and 24 and these variants were observed across the taxa, suggesting subspecific designation instead of specific. In the molecular analysis six haplotypes were found for lagothricha and nine for lugens. Although nuclear diversity was higher in lagothricha, no significant differences were found between the taxa in phylogenetic trees obtained by three different methods.

Botero and Stevenson (2014)) used mitochondrial DNA sequences to study gene flow between populations of Colombian Lagothrix. They found high rates of gene flow between adjacent populations of the two taxa (determined by coat color) found in Guaviare (lagothricha) and Meta (lugens) that is not consistent with a two species view as distinguished by coat color and distribution.

Defler (2014) did a broad geographic analysis of Lagothrix coat phenotypes and disagreed with Groves (2001) that the two recognized Colombian taxa are sharply distinct. He illustrated the multiple color variations in both lugens and lagothricha and stated that there are no real diagnostic characters for these taxa aside from lugens being generally darker brown and grey as compared to lagothricha that is light brown and grey. He showed that there are exceptions even to this and that other characters used by Fooden and Groves to distinguish one taxon are to be found in the other taxon and he concluded that these two taxa should be considered subspecies of Lagothrix lagothricha.

Whether these conclusions affect the taxonomic status of Lagothrix poepiggii and Lagothrix cana is an obvious question. Although these taxa seem to be more clearly distinct from one another than lugens and lagothricha, genetic evidence suggests that these may also best be considered subspecies of Lagothrix lagothrica (Ruiz-Garcia &Pinedo-Castro, 2010, in press).

Ateles (Atelidae)

The great diversity of fur characteristics of spider monkeys (see Konstant et al., 1985) make it difficult to understand systematic aspects, including the formulation of a taxonomy that reflects the phylogeny of these primates; Therefore the publication of research on mitochondrial and nuclear DNA seems to be more valid (Collins & Dubach, 2000a). However, many doubts remain about the actual number of species of Ateles in existence, and until recently there were two views on the subject, which accepted that it is a polyspecific.

The first point of view is based on the revision of Kellogg and Goldman (1944), who recognized four species: (1) Ateles belzebuth, with three subspecies: A. b. belzebuth, east of the Andes in Colombia, Ecuador, Peru, and Venezuela; A. b. hybridus, east of the Cauca / Magdalena rivers, and in northern Colombia to the Cordillera de Mérida in Venezuela; and A. b. marginatus, south of the lower course of the Amazon River and east of the Tapajós River; (2) Ateles fusciceps with two subspecies, A. f. robustus from northern Colombia, and A. f. fusciceps of the Colombian Pacific coast; (3) Ateles geoffroyi, which comprised nine subspecies, and one of them present in Colombia, A. g. grisescens; And (4) Ateles paniscus with two subspecies A. p. paniscus of Guyanas and A. p. chamek of southern Peru, western Brazil and eastern Bolivia.

This systematic arrangement was part of a standard taxonomic reference (e.g. Honacki et al., 1982; Mittermeier & Coimbra-Filho 1977). Conservatively this antiquated system, despite its obvious difficulties, has been criticized mainly for the intergradation of colors between subspecies and the hybridization between species A. geoffroyi and A. fusciceps in Panama (Rossan & Baerg, 1977) and more importantly, for the lack of congruence in identifying subspecies of two species (A. paniscus paniscus, A. p. chamek, A. belzebuth belzebuth, A. b. marginatus). However, chromosome variations between some taxa support part of the variation of the multispecies concept (Benirschke, 1975; Kunkel et al., 1980; Medeiros et al., 1997). The second point of view, proposed and supported by Hershkovitz (1969, 1972, 1977), Hernández & Cooper (1976) and Wolfheim (1983), is that Ateles corresponds to a species (A. paniscus) which is highly variable. According to this view, there were four (Hernández & Cooper, 1976) or five (Hernández & Defler, 1986, 1989)

Subspecies of A. paniscus in Colombia: A. paniscus belzebuth (Amazonia), A. p. (North of the Cordillera Oriental to the east, the Magdalena River, A. fusciceps (border with Panama), A. p. robustus (northern Colombia and Pacific coast), and A. p.brunneus (Cordillera Central, between The Cauca and Magdalena rivers.) This view maintains the aforementioned natural hybridization (Rossan & Baerg op. Cit., 1977) and is another evidence supporting the existence of fur variation.

A third point of view was published by Groves (1989), who preferred to recognize six species of Ateles (A. belzebuth, A. chamek, A. fusciceps, A. geoffroyi, A. marginatus and A. paniscus). However, considering new karyotype information (Medeiros et al., 1997) and morphometric (Froehlich et al., 1991), Groves (2001) recognized A. paniscus, A. chamek, A. marginatus, A. fusciceps, A. geoffroyi and A. hybridus.

Recently, Froehlich et al. (1991) analyzed 50 dimensions obtained from 284 specimens, and presented a new view of Ateles. When ordering the specimens in a dendrogram of taxonomic relationships they found that they could be clearly distributed in 3-4 independent taxa or groups, regardless of the color of their coat. The taxa involved are Ateles paniscus, Ateles belzebuth which includes all groups of Amazonia (ie "chamek" and "marginatus" as subspecies of Amazonian species), Ateles geoffroyi, including or not hybridus (previously included with A. belzebuth) And A. fusciceps; Possibly hybridus would form a group apart from the others. This allows us to recognize that A. g. hybridus, A. g. robustus, A. g. grisescens, A. g. brunneus and Ateles belzebuth belzebuth are found in Colombia, and A. hybridus most likely forms a separate group of A. geoffroyi. This new view takes into account the known hybridizations between "Ateles geoffroyi panamensis" and "Ateles fusciceps robustus" and evidence that there are no known areas of overlap between hybridus and belzebuth.

Froehlich (obs. Pers.) Recently commented to this author that phenotypically the "hybridus" group may be sufficiently different from the group of A. geoffroyi as to deserve species status. Collins (1999) and Collins & Dubach (2000a, 2000b, 2001) discuss their research in Ateles mitochondrial and nuclear DNA and underline the status of Ateles hybridus as a species as a monophyletic group "without clear ties to any other spider monkey clades". Ateles hybridus would include A. h. hybridus (east of the Magdalena River and entering Venezuela) and A. h. brunneus in the boreal parts of the Cordillera Central and endemic in Colombia.

According to Froehlich et al. (1991) and the mitochondrial and nuclear analysis of Collins & Dubach (2000a, 2001), Ateles geoffroyi, A. hybridus and A. belzebuth for Colombia are recognized in this catalog. Ruiz-García et al. (2006) characterize the species by means of DNA microsatellite markers. In addition, Ruiz-García (2003) discusses aspects of conservation of this and Lagothrix through genetic aspects.

Based on the most extensive molecular analyses carried out so far using the mitochondrial genes Cyt-b, COI and COII on 283 spider monkey specimens a taxonomy of only two (Ateles paniscus and A. belzebuth) or three (iA. paniscus, A. belzebuth and A. geoffroyi) has been suggested (Ruiz-García et al. 2006, 2016). These two taxonomies are the conclusion of the discovery of much hybridization and show the existence of a large clade made up of Ateles from northern Caribbean in Colombia and Venezuela as well as trans-Andean Ateles and could be classified as follows (Ateles geoffroyi with the subspecies A. g. hybridus, A. g. rufiventris, A. g. fusciceps and some of the A. g. taxa, although these phenotypes have many problems for being used in a taxonomy). The other Colombian species would be called Ateles belzebuth belzebuth, but would also include A. b. chamek and A. b. marginatus. If the more strict two species taxonomy were to be used, the taxa of geoffroyi would be included in A. belzebuth. In this catalog, the more traditional taxonomy (A. geoffroyi, A. fusciceps, A. hybridus, A. belzebuth) is used while recognizing that in actuality this group of taxa could strictly be classified as one species, A. belzebuth.

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Notes

^{1The taxonomic divisions Supragénero and Supragenus do not exist officially. I invented the terms to illustrate the origin of a genus that has been split into various genera.}